重力作為地球上時(shí)時(shí)刻刻、無處不在的物理環(huán)境因子，對(duì)植物的生長(zhǎng)發(fā)育發(fā)揮著極其重要的調(diào)控作用。植物的根向下生長(zhǎng)（正向重力性），有利于植物的固著及對(duì)土壤中水分與營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)的吸收；而植物的莖向上生長(zhǎng)（負(fù)向重力性），有利于其獲得更好的光照條件以及生長(zhǎng)空間等。植物的向重力性可分為重力感受、信號(hào)傳遞以及不對(duì)稱生長(zhǎng)三個(gè)過程。重力感受可進(jìn)一步劃分為兩個(gè)階段，首先是對(duì)重力這一矢量物理信息的感知，其次是將接收到的物理信號(hào)轉(zhuǎn)變?yōu)樯砩盘?hào)。

1880年，Charles Darwin在《The Power of Movement in Plants》一書中闡明了種子植物根部感受重力方向的區(qū)域是根尖，而后三位科學(xué)家Bohumil Nemec, Gottlieb Haberlandt與Francis Darwin在1900至1903年提出了植物感受重力的“淀粉-平衡石”假說，該假說認(rèn)為植物相對(duì)于重力矢量的方向改變后，平衡石細(xì)胞（根尖柱細(xì)胞和莖內(nèi)皮層細(xì)胞）內(nèi)的淀粉體（含有淀粉的質(zhì)體）會(huì)沉降到這些細(xì)胞新的底部，啟動(dòng)重力信號(hào)的傳遞。后續(xù)研究發(fā)現(xiàn)重力信號(hào)傳遞后引起根或莖中生長(zhǎng)素的不對(duì)稱分布，進(jìn)而調(diào)控了它們的彎曲生長(zhǎng)。“淀粉-平衡石”假說是最被廣泛接受的重力感受理論，也是教科書中的經(jīng)典理論。然而淀粉體沉降這個(gè)物理過程是如何轉(zhuǎn)變?yōu)橹参矬w內(nèi)的生理生化信號(hào)，從而實(shí)現(xiàn)重力感受的，120年來并不清楚，是長(zhǎng)期“未解之謎”。

2023年9月22日，清華大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院、北京大學(xué)現(xiàn)代農(nóng)學(xué)院、北京大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院等單位組成的聯(lián)合團(tuán)隊(duì)（陳浩東研究員為負(fù)責(zé)人）在《細(xì)胞》（Cell）期刊在線發(fā)表題為“植物中淀粉體沉降重新極性化LAZYs實(shí)現(xiàn)重力感受”（Amyloplast sedimentation repolarizes LAZYs to achieve gravity sensing in plants）的研究論文（Submitted：April 8, 2023）。該論文解析了 “淀粉-平衡石”假說的分子機(jī)制，其核心是植物偏離重力方向后，淀粉體可通過其表面的TOC蛋白攜帶LAZY蛋白一起沉降，并引導(dǎo)LAZY蛋白沿著重力方向在細(xì)胞膜上形成新的極性分布，進(jìn)而調(diào)控植物的向重力性生長(zhǎng)（圖1）。

圖1：植物根尖感受重力的簡(jiǎn)化模型

以往的研究顯示LAZY家族蛋白在多種植物地上及地下部分的向重力性中發(fā)揮關(guān)鍵作用。陳浩東團(tuán)隊(duì)通過基因編輯將擬南芥中LAZY2、LAZY3、LAZY4同時(shí)突變后，lazy234三突變體的根尖呈現(xiàn)出隨機(jī)方向生長(zhǎng)的表型，表明根系失去了向重力性。在遺傳回補(bǔ)實(shí)驗(yàn)中，將LAZY2、LAZY3或LAZY4分別表達(dá)在lazy234中，均可以將根尖回復(fù)至向下生長(zhǎng)，說明LAZY2、LAZY3和LAZY4在根的向重力性中具有重要功能，且這三個(gè)基因的功能具有冗余性。lazy234突變體中重力刺激引起的根尖生長(zhǎng)素不對(duì)稱現(xiàn)象消失，與表型一致。熒光觀察與免疫電鏡等實(shí)驗(yàn)表明這三個(gè)LAZY蛋白主要定位在擬南芥根尖柱細(xì)胞的細(xì)胞膜和淀粉體膜上，LAZY可與細(xì)胞膜上的磷脂直接結(jié)合。植物偏離重力方向后，淀粉體在柱細(xì)胞中沿著重力方向沉降至細(xì)胞新的下側(cè)。沉降過程中，靠近淀粉體的細(xì)胞膜上出現(xiàn)聚集的LAZY-GFP熒光信號(hào)，淀粉體沉降到底部后，底部細(xì)胞膜上的熒光顯著增強(qiáng)。淀粉缺失會(huì)導(dǎo)致質(zhì)體沉降變慢，LAZY的重新極性化相應(yīng)變慢，植物的向重力性變差。熒光漂白恢復(fù)實(shí)驗(yàn)表明LAZY蛋白可以從淀粉體表面轉(zhuǎn)移至鄰近的細(xì)胞膜上。這些數(shù)據(jù)表明，淀粉體沉降可幫助LAZY蛋白在柱細(xì)胞膜上形成沿重力方向的新極性，進(jìn)而調(diào)控植物的向重力性。近期發(fā)表在Science上的研究結(jié)果也同樣發(fā)現(xiàn)LAZY/LZY蛋白可以定位在淀粉體上，在重力刺激下LAZY/LZY能夠隨著淀粉體的沉降重新極性定位到下側(cè)細(xì)胞膜上鄰近淀粉體的位置（Science 381, 1006-1010; Submitted: April 11, 2023; Online: Aug. 10; Print: Sept. 01）。

進(jìn)一步，陳浩東團(tuán)隊(duì)以LAZY4為代表開展了生化機(jī)制研究。研究發(fā)現(xiàn)，植物改變相對(duì)于重力的方向后，LAZY4與蛋白激酶MPK3和MKK5的相互作用短時(shí)間內(nèi)快速增強(qiáng)，當(dāng)根尖恢復(fù)至豎直向下生長(zhǎng)時(shí)互作減弱；在此過程中，LAZY4的磷酸化水平相應(yīng)地先增強(qiáng)再減弱。MPK3/6 表達(dá)量降低或LAZY4上磷酸化位點(diǎn)的失活突變，均會(huì)導(dǎo)致LAZY4的淀粉體定位、重力刺激后LAZY4極性形成受到削弱，植物的向重力性變差。酵母雙雜交實(shí)驗(yàn)中，模擬磷酸化的LAZY4可以與TOC復(fù)合體的組分TOC34、TOC120、TOC132相互作用，而正常形式的LAZY4和這些TOC蛋白無明顯互作。將TOC120與TOC132基因同時(shí)突變后，LAZY4蛋白的淀粉體定位及重力刺激引起的LAZY4細(xì)胞膜極性定位均顯著減弱，突變體根的向重力性也顯著減弱。這些結(jié)果表明TOC蛋白可通過與磷酸化LAZY4蛋白的互作，調(diào)控其在柱細(xì)胞中的極性分布，進(jìn)而調(diào)控植物的向重力性。

通過上述研究，陳浩東團(tuán)隊(duì)解析了 “淀粉-平衡石”假說的分子機(jī)制，提出了植物根系感受重力的模型（圖2），具體如下：1）植物豎直生長(zhǎng)時(shí)，根尖柱細(xì)胞中的淀粉體沉降在細(xì)胞下側(cè)，LAZY蛋白主要定位于細(xì)胞下側(cè)的細(xì)胞膜上，并且磷酸化水平較低；2）植物偏離重力方向時(shí)，MKK5-MPK3蛋白激酶模塊與LAZY蛋白的相互作用增強(qiáng)，提高LAZY蛋白的磷酸化水平；3）磷酸化的LAZY蛋白與淀粉體表面TOC34/120/132蛋白的相互作用增強(qiáng)，促進(jìn)LAZY蛋白從細(xì)胞膜向淀粉體外膜的轉(zhuǎn)移；4）淀粉體沉降引導(dǎo)LAZY蛋白在柱細(xì)胞新的下側(cè)聚集，此過程中LAZY蛋白可能在淀粉體與細(xì)胞膜之間來回轉(zhuǎn)運(yùn)，在下側(cè)聚集的LAZY蛋白進(jìn)而調(diào)控生長(zhǎng)素的不對(duì)稱分布和根的彎曲生長(zhǎng)；5）植物根尖回到豎直方向時(shí)，LAZY蛋白的磷酸化水平與定位也回到初始狀態(tài)。

圖2. 植物根尖感受重力的模型。植物偏離重力方向后，淀粉體的沉降引導(dǎo)LAZY蛋白在根尖柱細(xì)胞下側(cè)細(xì)胞膜上聚集形成新的極性，進(jìn)而調(diào)控根的向重力性。

該成果為120年前提出的“淀粉-平衡石”假說提供了分子解釋，揭示了植物感受重力的分子機(jī)制，是植物信號(hào)轉(zhuǎn)導(dǎo)領(lǐng)域的重大突破。LAZY與TOC兩類蛋白均在不同植物中廣泛存在，該研究揭示的重力感受機(jī)制很可能具有普適性。細(xì)胞器的運(yùn)動(dòng)與極性的形成都是很普遍的生物學(xué)現(xiàn)象，該工作揭示的細(xì)胞器運(yùn)動(dòng)直接調(diào)控蛋白新極性形成的機(jī)理，對(duì)其它極性相關(guān)研究也具有啟示意義。審稿人對(duì)該工作給出了非常積極的評(píng)價(jià)，一位審稿人說：“This innovative gravity sensing mechanism is likely to attract a wide level of interest among not just plant biologists, making the topic suitable for publication in a general journal like Cell.”，另一位審稿人說：“I congratulate the authors for their outstanding work”。

清華大學(xué)生命科學(xué)學(xué)院、清華-北大生命科學(xué)聯(lián)合中心陳浩東研究員為論文通訊作者，他在擔(dān)任北大現(xiàn)代農(nóng)學(xué)院鄧興旺實(shí)驗(yàn)室副研究員期間啟動(dòng)了該工作，到清華任職后繼續(xù)帶領(lǐng)團(tuán)隊(duì)完成。論文共同一作（第一位）陳家悅為北大現(xiàn)代農(nóng)學(xué)院2017級(jí)博士研究生，入學(xué)后在鄧興旺實(shí)驗(yàn)室陳浩東課題組開展此課題，2020年后跟隨陳浩東研究員在清華開展訪問研究；論文共同一作（第二位）于仁波為北大生命學(xué)院博士后，2017年至2019年在鄧興旺實(shí)驗(yàn)室陳浩東課題組開展此課題；論文共同一作（第五位）張欣欣為現(xiàn)代農(nóng)學(xué)院博士后，于2018年至2020年在鄧興旺實(shí)驗(yàn)室陳浩東課題組開展此課題；論文共同一作（第六位）趙亞冉為北大生命學(xué)院2017級(jí)博士研究生，入學(xué)后在鄧興旺實(shí)驗(yàn)室陳浩東課題組開展此課題，2020年后跟隨陳浩東研究員在清華開展訪問研究。北大生命學(xué)院2013級(jí)博士研究生袁艷芳、現(xiàn)代農(nóng)學(xué)院博士后周楊楊、北大生命學(xué)院2012級(jí)博士研究生李昆侖、北大生命學(xué)院2013級(jí)博士研究生汪加軍、北大生命學(xué)院博士后王笑一參與了此項(xiàng)工作。北京大學(xué)現(xiàn)代農(nóng)學(xué)院及北京大學(xué)現(xiàn)代農(nóng)業(yè)研究院鄧興旺教授為本研究做出了重要貢獻(xiàn)。

論文鏈接：

https://www.cell.com/cell/fulltext/S0092-8674(23)01035-8